Прошло немного времени с тех пор, как я делал подобные вещи, но я бы подумал, что большинство инструментариев GUI позволит вам это сделать. Например, GTK + имеет привязки Python и должен поддерживать все это.
Вот пример использования GTK + для рисования прозрачного контента с элементами управления GUI.
У меня еще меньше опыта с ними, но я думаю, что wxWidgets и Qt / KDE имеют похожую функциональность.