Как говорится в этой цитате, Whitenoise обслуживает файлы из STATIC_ROOT. collectstatic
собирает файлы из STATICFILES_DIRS и любых статических каталогов, специфичных для приложения, и помещает их в STATIC_ROOT.
Но есть две ситуации, когда он будет обслуживать файлы без запуска collectstatic. Во-первых, если ваши файлы уже в STATIC_ROOT. Так не должно быть, но распространенной ошибкой является установка значения STATIC_ROOT в каталог, содержащий исходные файлы. Однако в этом случае он, например, не найдет файлы администратора, которые необходимо будет собрать.
Другая ситуация, если вы работаете с DEBUG = True. Whitenoise наследует это значение для своего USE_FINDERS
значения , что позволяет ему выглядеть в тех же местах, что и сам collectstatic, для обслуживания файлов. Понятно, что вы не захотите работать в рабочей среде с DEBUG, но вы можете установить этот параметр явно. Но, как указывает ссылка на эту документацию, это отключит функции кэширования и сжатия в Whitenoise.