Вы можете иметь столько Display соединений, сколько пожелаете в своей программе. Единственная потенциальная проблема - получение событий от многих соединений одновременно. Вы не можете просто использовать XNextEvent для этого, как в обычном приложении с одним дисплеем. Вам нужно извлечь ConnectionNumber из каждого Display, поместить их в fdset и ждать события с select (по крайней мере, в системах POSIX). Затем вызовите XNextEvent для соединения, о котором select сообщает о готовности.
Я не уверен насчет eglDisplay, но, учитывая, что его можно получить из Display, я бы сказал, что проблем быть не должно.